Đoạn đường từ thành phố Fargo, North Dakota đến biên giới Canada ban đầu được dự định đặt tên là Xa lộ Liên tiểu bang 31 năm 1957 chớ không phải là I-29 như ngày nay.[3] Ban đầu không có xa lộ cao tốc nào được dự tính xây dựng ở phía nam thành phố Fargo. Tuy nhiên, dần dần có quyết định vào năm 1958 xây xa lộ cao tốc để nối I-29 và I-31 giữa thành phố Sioux Falls và thành phố Fargo. Toàn bộ xa lộ cao tốc này sau đó được hoàn thành và đặt tên là I-29.[4]